Boletín de la Sociedad Zoológica del Uruguay, 2024
Vol. 33 (2): e33.2.3
ISSN 2393-6940
https://journal.szu.org.uy
DOI: https://doi.org/10.26462/33.2.3
RESUMEN
En los ecosistemas acuáticos tropicales, los patrones
climáticos temporales moldean las condiciones
ambientales y la biodiversidad. Sin embargo, el impacto
de estos cambios en las comunidades acuáticas del
neotrópico ha sido poco estudiado. Esta investigación
evalúa cómo la variación entre la temporada seca y de
lluvias afecta la calidad del agua y la diversidad alfa y beta
de insectos acuáticos en las cuencas de los ríos
Cuitzmala y Purificación en Jalisco, México. Los
resultados muestran una clara influencia de las
estaciones en la calidad del agua y en los patrones de
diversidad de insectos. Durante la temporada seca, se
observan mayores niveles de conductividad eléctrica,
salinidad y sólidos disueltos, mientras que en la
temporada de lluvias aumentan la turbidez y los fosfatos.
La diversidad alfa es mayor en la temporada seca, y la
diversidad beta muestra un mayor recambio de familias
de insectos en la temporada seca y mayor anidación en la
temporada de lluvias. Estos resultados indican que las
comunidades acuáticas responden de manera
diferenciada a las condiciones estacionales, lo que puede
afectar la resiliencia y estabilidad ecológica de estos
ecosistemas.
Palabras clave: calidad del agua, insectos acuáticos,
diversidad alfa, diversidad beta.
ABSTRACT
In tropical aquatic ecosystems, temporal climate patterns
shape environmental conditions and biodiversity.
However, the impact of these changes on aquatic
communities in the Neotropics has been understudied.
This research evaluates how the variation between dry
and rainy seasons affects water quality and the alpha and
beta diversity of aquatic insects in the Cuitzmala and
Purificación river basins in Jalisco, Mexico. The results
show a clear influence of the seasons on water quality and
insect diversity patterns. During the dry season, higher
levels of electrical conductivity, salinity, and dissolved
solids are observed, while during the rainy season,
turbidity and phosphate levels increase. Alpha diversity is
higher in the dry season, and beta diversity shows greater
turnover of insect families in the dry season and greater
nestedness in the rainy season. These findings indicate
that aquatic communities respond differently to seasonal
conditions, which may affect the resilience and ecological
stability of these ecosystems.
Key words: water quality, aquatic insects, alpha
diversity, beta diversity.
INTRODUCCIÓN
Los ríos son ecosistemas altamente dinámicos y
fundamentales para el mantenimiento de la
biodiversidad y los servicios ecosistémicos, sin
embargo, estos ecosistemas enfrentan presiones
ambientales cada vez mayores, incluyendo los
cambios en los patrones temporales del clima
(Mwaijengo, Vanschoenwinkel, Dube, Njau &
Brendonck, 2020; Hernández-Abrams, Connelly,
Freeman, Gutiérrez-Fonseca & Wenger, 2023). En los
ecosistemas acuáticos tropicales, los períodos de las
precipitaciones (temporada seca y de lluvias) es un
factor determinante que modela los patrones
temporales de las condiciones ambientales y de la
biodiversidad, ya que promueve cambios continuos de
las comunidades ecológicas y la función de los
ecosistemas (Uieda, Iwai, Ono, Melo & Alves, 2017;
Hernández-Abrams et al., 2023). La influencia de las
temporadas climáticas en los ríos se manifiesta a
través de una serie de cambios ambientales, que
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ANÁLISIS DE CALIDAD DEL AGUA Y PATRONES DE DIVERSIDAD DE INSECTOS ACUÁTICOS DE DOS
TEMPORADAS AMBIENTALES EN LAS CUENCAS CUITZMALA Y PURIFICACIÓN, MÉXICO
Andrés Felipe Grajales-Andica ; Luis Manuel Martínez-Rivera* ;
Francia Elizabeth Rodríguez-Contreras y Claudia Irene Ortiz-Arrona
1Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Centro Universitario de la Costa Sur, Universidad de
Guadalajara, Av. Independencia Nacional 151, 48900 Autlán de Navarro, Jalisco, México.
*Autor de correspondencia: lmanuel.martinez@academicos.udg.mx
Fecha de recepción: 30 de abril de 2024
Fecha de aceptación: 22 de noviembre de 2024
.
2
GRAJALES-ANDICA et al.
incluyen variaciones en las condiciones físico y
químicas del agua, el régimen del flujo del caudal y la
disponibilidad de recursos, condiciones que afectan a
las comunidades acuáticas durante los cambios entre
temporadas (Jerves-Cobo et al., 2020; Mwaijengo et
al., 2020; Quesada-Alvarado, Umaña-Villalobos,
Springer & Picado-Barboza, 2020).
Uno de los grupos biológicos que más se ve
afectado por la dinámica de los cambios temporales
del clima son los insectos acuáticos (Castro, Hughes &
Callisto, 2013; Mwaijengo et al., 2020; Hernández-
Abrams et al., 2023). Estos organismos desempeñan
funciones importantes en los ecosistemas de agua
dulce, como la descomposición de materia orgánica, el
reciclado de nutrientes, y el procesamiento y
transferencia de energía a múltiples niveles tróficos
(Cummins, 1974; Covich, Palmer & Crowl, 1999).
Estos organismos presentan diferentes sensibilidades
a las alteraciones ambientales, incluyendo los cambios
físicos, químicos y de hábitat, convirtiéndolos en
indicadores de las condiciones ambientales de los
ecosistemas acuáticos y en un elemento clave de
biomonitoreo (Wallace & Webster, 1996; Barbour,
1999; Li et al., 2020).
Una forma eficaz de evaluar como los cambios
entre temporadas ambientales afecta a las
comunidades acuáticas es mediante el análisis de los
patrones de diversidad de las especies, en particular a
través de la diversidad alfa, beta y gama (Moreno et al.,
2018). La diversidad alfa se refiere a la diversidad local
dentro de un hábitat específico, mientras que la
diversidad gamma abarca la diversidad total en una
región que incluye múltiples hábitats, y, por otro lado, la
diversidad beta mide la variación en la composición de
especies entre diferentes sitios o hábitats (Whittaker,
1972; Moreno & Rodríguez, 2010; Moreno et al., 2018;
Tukiainen et al., 2023). Un enfoque interesante de la
diversidad beta, es que esta medida de diversidad se
puede dividir en componentes de recambio y
anidamiento; recambio hace referencia a que,
especies que están presentes en una comunidad
dada, están ausentes en otra comunidad debido a que
son reemplazadas por otras, lo que refleja la influencia
de las variables locales en la estructura de la
comunidad, mientras que, el anidamiento, hace
referencia a que especies de comunidades con menor
riqueza son subconjuntos de comunidades con mayor
riqueza, lo que refleja la pérdida de especies (Baselga,
2010; Legendre, 2014).
En este sentido, evaluar cómo responden los
patrones de diversidad de las comunidades acuáticas
en diferentes temporadas ambientales es crucial para
comprender los impactos de las fluctuaciones
climáticas en la biodiversidad y para el diseño de
estrategias efectivas de conservación y manejo
(Sundar et al., 2020; Feio et al., 2021; Feio et al., 2023).
Por lo tanto, el objetivo de esta investigación es evaluar
cómo la variación entre dos temporadas ambientales
(temporada seca y de lluvias) afecta los parámetros
físico y químicos del agua y los patrones de diversidad
alfa y beta de insectos acuáticos en las cuencas de los
ríos Cuitzmala y Purificación en el estado de Jalisco,
México. Se espera que, durante la temporada seca, la
calidad del agua en términos de los parámetros físico y
químicos sea mejor debido a la disminución del
arrastre de sedimentos y nutrientes, lo que favorecerá
una mayor diversidad alfa de insectos acuáticos y un
mayor recambio de familias durante esta temporada
(Jerves-Cobo et al., 2020; Mwaijengo et al., 2020;
Wang, Li, Tan & Han, 2023). En contraste, durante la
temporada de lluvias, los caudales elevados y el
incremento en la carga de sedimentos y nutrientes
reducirán la calidad del agua, afectando
negativamente la diversidad alfa y promoviendo un
patrón de anidamiento en los ensamblajes de insectos
acuáticos (Jerves-Cobo et al., 2020; Mwaijengo et al.,
2020; Wang et al., 2023).
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
Las cuencas de los ríos Cuitzmala y Purificación se
encuentran en el estado de Jalisco, en el occidente de
México (Fig. 1), tienen un área de 1,089 y 1,617 km²,
respectivamente. Presentan temperaturas medias
anuales entre 22 y 24.6 °C. La precipitación media
anual oscila entre los 800 y 1,000 mm. Estas cuencas
experimentan una marcada estacionalidad con una
temporada seca de noviembre a junio y una temporada
de lluvias de julio a octubre. Las actividades
relacionadas con el uso de agua en la cuenca del río
Cuitzmala están asociadas a la ganadería, mientras
que, en la cuenca del río Purificación el uso está
asociado a la agricultura, ganadería, urbanización e
industria (Martínez et al., 2013; Quiñones, 2018).
Sitios de estudio
Con base en el trabajo de Martínez et al. (2013), se
seleccionaron nueve sitios de muestreo a lo largo de
ambas cuencas; cinco en el río Cuitzmala (CC1, CC2,
CC3, CC4 y CC5) y cuatro en el río Purificación (CP1,
CP2, CP4 y CP5). En donde se seleccionaron los
cauces principales como las unidades de estudio,
definidos por el caudal permanente, los cambios
geomorfológicos a lo largo de la cuenca y el cambio de
uso de suelo y condiciones de manejo. De acuerdo con
estos cambios geomorfológicos los ríos principales se
dividieron en zonas funcionales. Por otro lado, se
consideró la accesibilidad y seguridad. Se realizó un
muestreo en junio (temporada seca) y septiembre
(temporada de lluvias).
Muestreo de insectos acuáticos
Los insectos acuáticos fueron colectados por
medio de una red D-frame kick (30 centímetros de
apertura y una malla de 500 μm) en los microhábitats
más representativos (hojarasca sumergida,
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GRAJALES-ANDICA et al.
vegetación acuática, gravas-guijarros y arena). A lo
largo de un tramo de 100 metros de longitud en cada
sitio de muestreo, se tomaron doce muestras por sitio
desde aguas abajo hacia aguas arriba y para evitar
alterar los microhábitats, los organismos fueron
colectados y preservados en alcohol al 70% (Pineda-
López et al., 2014). En el laboratorio todos los
individuos fueron contados e identificados hasta el
nivel de familia con la ayuda de un estereoscopio
marca Carl Zeiss (40x) y las claves taxonómicas de
Merritt, Cummins & Berg (2008), Domínguez &
Fernández (2009) y Bueno-Soria, (2010). En la
temporada de lluvias el sitio CC5 no se logró muestrear
debido al alto nivel del caudal que comprometía la
seguridad. Los organismos fueron colectados bajo el
permiso N° SGPA/DGVS/03361/22 de la Secretaría de
Medio Ambiente y Recursos Naturales y fueron
conservados en alcohol al 70% bajo el resguardo de la
colección zoológica del Departamento de Ecología y
Recursos Naturales del Centro Universitario de la
Costa Sur de la Universidad de Guadalajara.
Variables de la calidad del agua
En cada sitio de muestreo y temporada se midieron
in situ los parámetros de pH, conductividad eléctrica
(µS/cm), salinidad (%), sólidos disueltos totales (ppm)
y temperatura (°C), usando un multiparamétrico
APERA PC60-Z. El oxígeno disuelto (ppm) y
porcentaje de saturación de oxígeno (%) se midió con
un medidor óptico de oxígeno APERA DO850. La
turbidez (NTU) por medio de un Turbidímetro portátil
HACH2100Q. Se colectó una muestra de agua en
cada sitio, la cual se preservó a una temperatura de
4°C y en laboratorio se determinaron las
concentraciones de fosfatos PO4 (mg/L) con el método
8048 PhosVer® 3 ácido ascórbico (NMX-AA-029-
SCFI-2001), y de nitratos NO3-N (mg/L) con el método
8039 reducción de cadmio (NMX-AA-079-SCFI-2001),
utilizando un espectrofotómetro HACH DR 2010. Por
último, en un análisis bacteriológico se determinó el
número más probable de coliformes totales y de
Escherichia coli utilizando Placas 3M PetrifilmTM para
su recuento.
Análisis de datos
Variables de la calidad del agua
Debido a que la mayoría de las variables de la
calidad del agua no presentaron una distribución
normal (prueba de Shapiro Wilk, p-valor ≤ 0.05) y una
homogeneidad de la varianza de los datos (prueba F,
p-valor ≤ 0.05), se optó por emplear la prueba no
paramétrica Wilcoxon, con un nivel de confianza del
95%, para determinar diferencias significativas en las
condiciones de la calidad del agua entre la temporada
seca y de lluvias.
Diversidad alfa
La diversidad alfa para cada temporada se evaluó
mediante el número efectivo de familias de insectos
q
acuáticos ( D) basado en tres órdenes de diversidad o
números de Hill (q=0, 1 y 2) (Jost, 2006; Jost, 2007).
Este enfoque tiene en cuenta la influencia de la
abundancia relativa de las familias de insectos
acuáticos en los valores de diversidad; cuando q=0, es
0
decir, D, o riqueza efectiva de familias, los cálculos
son insensibles a la abundancia de las familias,
1
cuando q=1, D, o diversidad de familias igualmente
comunes, los análisis dan mayor peso a las familias
2
comunes, cuando q=2, D, o diversidad de familias
dominantes, los cálculos dan mayor peso a las familias
más abundantes (Jost, 2006; Jost, 2007).
Las expresiones de diversidad se compararon en
función de la misma cobertura de muestreo (Cm), esta
4
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Tabla 1. Comparación de las variables de la calidad del agua entre la temporada seca y la de lluvias. Se indica la media y desviación
estándar en cada temporada, los estadísticos de la prueba Wilcoxon y las diferencias significativas (P < 0.05) en negrilla.
Variable Temporada seca Temporada de lluvias Estadístico df p-valor
pH 7.98±0.41 7.94±0.28 W = 38.5 15 0.846
Conductividad eléctrica (µS/cm) 305.11±156.11 123.87±62.68 W = 61 15 0.015
Salinidad (%) 0.01±0.008 0.001±0.003 W = 57 15 0.025
Sólidos disueltos (ppm) 156.55±76.53 62.62±30.18 W = 62.5 15 0.012
Temperatura (°C) 28.18±2.57 26.38±1.95 W = 49 15 0.228
Oxígeno disuelto (ppm) 8.80±3.43 10.66±4.08 W = 25 15 0.321
Turbidez (NTU) 5.13±4.44 59.56±72.21 W = 2 15 0.0003
Fosfatos (mg/L) 1.53±3.55 8.26±7.04 W = 5 15 0.003
Nitratos (mg/L) 2.96±3.05 3.55±2.09 W = 24.5 15 0.289
Coliformes totales (NMP/100 ml) 31.88±23.11 73.75±50.91 W = 16 15 0.059
E.coli (NMP/100 ml) 1.66±1.22 12.62±18.60 W = 20.5 15 0.141
5Análisis de calidad del agua y patrones de diversidad de insectos acuáticos
cobertura mide la integridad del inventario de insectos
acuáticos en cada temporada (Jost, 2006, Chao &
Jost, 2012). Al expresar la diversidad como el número
efectivo y compararla en la misma cobertura de
muestreo, se cumple el principio de replicación y es
posible calcular la magnitud de la diferencia de
diversidad entre comunidades (Jost, 2006; Chao et al.,
2020). Se usó el IC (intervalos de confianza) al 95% en
cada expresión de diversidad (q=0, 1 y 2) como criterio
estadístico, en el que la ausencia de solapamiento
entre los IC indica diferencias significativas entre los
valores de diversidad (Chao et al., 2020).
Diversidad beta
Para evaluar si la diversidad beta de las familias de
insectos acuáticos difiere entre temporadas, se realizó
un Escalamiento Multidimensional No Métrico (NMDS)
basado sobre una matriz de disimilitud Bray-Curtis de
los datos de abundancia. Complementariamente, se
realizó un Análisis Multivariado de Permutación de
Varianza (PERMANOVA) con 999 interacciones de la
matriz Bray-Curtis para evaluar diferencias
significativas (Anderson, 2014). Adicionalmente, se
dividió la diversidad beta en componentes de recambio
y anidamiento siguiendo la propuesta de Baselga
(2010) para estimar que componente predominó entre
temporadas.
Se evaluaron estos componentes de la diversidad
beta siguiendo la adaptación de Legendre (2014) para
trabajar con datos de abundancia utilizando la
disimilitud de Sørensen. Para evaluar la diversidad
beta, se obtuvo un valor de disimilitud multisitio para
cada componente de la diversidad beta (recambio y
anidamiento) en cada temporada utilizando la función
“beta_div” (Legendre, 2014) y el marco de trabajo de
Oliveira, Baccaro, Werneck & Haugaasen (2023). Para
evaluar si los componentes de recambio y anidamiento
difieren entre temporadas, se utilizó bootstraps (999
aleatorizaciones) para estimar las medias y las
desviaciones estándar de cada componente. Se
identificó diferencias significativas por la falta de
superposición entre los intervalos de confianza del
95%, los cuales se estimaron como el producto de 2
por la desviación estándar (Manly, 2007; Oliveira et al.,
2023).
Familias indicadoras
Para definir familias de insectos acuáticos
indicadores en cada temporada, se realizó un Análisis
de Especies Indicadoras (IndVal) (Dufrêne &
Legendre, 1997; De Cáceres, Legendre & Moretti,
2010). Este análisis permite medir la asociación entre
una especie (en este caso familia de insecto acuático)
y un grupo de sitios (en este caso en cada temporada),
atribuyéndole a cada familia un valor indicador (IV). El
valor indicador de un taxón/familia varía entre 0 y 1,
alcanzando su valor máximo cuando todos los
individuos de un taxón se encuentran en todos los
sitios de un solo grupo/temporada (Dufrêne &
Legendre, 1997; Heino et al., 2005; Lumbreras et al.,
Bol. Soc. Zool. Uruguay (2ª época). 2024. ISSN 2393-6940Vol. 33 (2): e33.2.3
Fig. 2. Abundancia de insectos acuáticos entre la temporada seca y de lluvias.
GRAJALES-ANDICA et al.
2016; Mwaijengo et al., 2020). La significación de los
valores indicadores para cada taxón se comprobó
mediante permutaciones de Monte-Carlo (nperm =
999). El valor indicador tiene dos componentes; (i)
especificidad (componente A) y (ii) sensibilidad
(componente B). La especificidad (A) es la
probabilidad que un taxón se encuentre en sitios
pertenecientes a un grupo específico, mientras que la
sensibilidad (B), es la probabilidad de encontrar el
taxón en todos los sitios de un mismo grupo.
Importancia relativa de las variables ambientales
Para evaluar el efecto de las variables ambientales
de la calidad del agua sobre los ensamblajes de
insectos acuáticos en cada temporada, se realizó un
Análisis de Redundancia (RDA) (Legendre &
Legendre, 2012). Para ello, se utilizó la matriz de
variables ambientales de la calidad del agua
estandarizada (media igual a cero y una desviación
estándar igual a uno), además de la matriz de
abundancia de las familias con transformación
Hellinger. La transformación de Hellinger minimiza la
dominancia de familias en la matriz de abundancia y la
estandarización hace que los predictores ambientales
sean comparables al permanecer en la misma escala.
La significación de los modelos RDA se evaluó con
permutaciones de Monte-Carlo (nperm = 999).
Todos los análisis y gráficos se realizaron en el
Software de R y Rstudio® versión 4.2.0. Las pruebas
Shapiro-Wilk, prueba F para comparar varianzas, y la
prueba no paramétrica Wilcoxon se realizaron el
paquete “stats” (R Core Team, 2022). El análisis de
diversidad alfa se realizó con el paquete “iNEXT”
(Hsieh, Ma & Chao, 2016). Los análisis de diversidad
beta, NMDS, PERMANOVA y RDA se realizaron en el
paquete “vegan” (Oksanen et al., 2013). Por último, el
análisis InVal se realizó en el paquete “labdsv”
(Roberts & Roberts, 2016).
RESULTADOS
Variables de la calidad del agua
Se encontraron diferencias significativas en las
variables de la calidad del agua entre la temporada
seca y de lluvias (p-valor < 0.05) para la conductividad
eléctrica, salinidad, sólidos disueltos totales, turbidez y
fosfatos (Tabla 1, Fig. S1). El pH, la temperatura y la
saturación de oxígeno no mostraron variaciones
temporales significativas (p-valor > 0.05), sin embargo,
fueron mayores en la temporada seca. El oxígeno
disuelto, nitratos, coliformes totales y E.coli tampoco
difirieron estadísticamente, sin embargo, fueron
mayores durante la temporada de lluvias (Tabla 1, Fig.
S1).
Riqueza y abundancia de insectos acuáticos
Se recolectaron 16,357 organismos de insectos
acuáticos distribuidos en diez órdenes y 60 familias
(Tabla S1). La abundancia de insectos acuáticos fue
significativamente mayor (W= 7, df= 15, p-valor=
0.003) en la temporada seca que en la temporada de
lluvias (Fig. 2). Durante la temporada seca se
colectaron 13,243 organismos de 56 familias de
6
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Fig. 3. Abundancia de familias de insectos acuáticos durante A: Temporada seca, B: Temporada de lluvias.
insectos acuáticos, siendo Chironomidae,
Leptohyphidae, Elmidae y Baetidae las familias más
abundantes con aproximadamente el 70.72% de los
organismos colectados durante esta temporada (Fig.
3-A). Por otro lado, en la temporada de lluvias se
colectaron 3,114 organismos distribuidos en 37
familias, siendo Simuliidae, Baetidae y Chironomidae
las familias más abundantes durante esta temporada
con cerca del 71.63% de la abundancia total (Fig. 3-B).
Diversidad alfa
La cobertura de muestreo fue superior al 99% en
ambas temporadas. Los valores de diversidad alfa
estimados y comparados bajo la misma cobertura de
muestreo (Cm=0.99) sugieren que en cuanto a la
0
riqueza efectiva de familias ( D), la diversidad de
1
familias igualmente comunes ( D) y diversidad de
2
familias dominantes ( D) la temporada seca fue
significativamente más diversa que la temporada de
lluvias (Fig. 4).
Diversidad beta
El análisis de ordenación del NMDS (stress = 0.17)
indica la formación de dos grupos diferentes que
representan la composición de familias de insectos
acuáticos en las dos temporadas: seca y lluviosa (Fig.
5). Según el PERMANOVA la composición de familias
en la época seca y lluviosa son estadísticamente
diferentes (F= 6.68 R2= 0.31, df= 1, p-valor= 0.001).”.
Los componentes de recambio y anidamiento de la
diversidad beta de las familias de insectos acuáticos
difirieron entre temporadas (Fig. 6). La contribución del
recambio de familias de insectos acuáticos fue mayor
en la temporada seca (59.1%) que en la temporada de
lluvias (37.3%). Dado que el recambio y el anidamiento
son complementarios, la mayor contribución del
anidamiento fue en la temporada de lluvias (62.7%)
que en la temporada seca (40.9%) (Fig. 6).
Familias indicadoras
Se registraron 16 familias de insectos acuáticos
indicadores, 14 en la temporada seca y 2 en la
temporada de lluvias (Tabla S2). Ceratopogonidae,
Tipulidae, Hydrophilidae, Elmidae, Coenagrionidae,
Helicopsychidae, e Hydroptilidae fueron las familias
que están más fuertemente asociadas y
significativamente con la temporada seca, mientras
que, las familias Simuliidae y Oligoneuriidae fueron las
que están más asociadas con la temporada de lluvias.
Importancia relativa de las variables ambientales
En análisis de redundancia RDA explicó el 59% de
la varianza total de los datos (RDA1=32%,
RDA2=27%). El primer eje estuvo correlacionado
positivamente con la turbidez, E.coli y los coliformes
totales, y negativamente con el pH y la saturación de
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Análisis de calidad del agua y patrones de diversidad de insectos acuáticos
q 0
Fig. 4. Expresiones de diversidad ( D) de insectos acuáticos entre la temporada seca y de lluvias: riqueza de familias ( D),
1 2
número efectivo de familias igualmente comunes ( D), número efectivo de familias dominantes ( D). La línea vertical indica
q
el IC 95% por D.
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GRAJALES-ANDICA et al.
Fig. 5. Análisis de Escalamiento Multidimensional No-Métrico (NMDS) de la composición de familias de insectos acuáticos
entre temporadas, basado en el índice Bray-Curtis.
Fig. 6. Contribución relativa de los componentes de recambio y anidamiento a la diversidad beta para las familias de insectos
acuáticos durante la temporada seca y de lluvias. Las barras representan los valores observados del componente multisitio, y
las barras negras representan intervalos de confianza del 95% basados en 999 bootstraps aleatorios.
oxígeno, el segundo eje se correlacionó positivamente
con la temperatura, los sólidos disueltos, la
conductividad, la salinidad y los nitratos, y
negativamente con el Fósforo (Fig. 7). La temporada
seca se caracterizó por presentar valores altos de
temperatura, pH, saturación de oxígeno,
conductividad, salinidad, y sólidos disueltos, mientras
que, la temporada de lluvias se caracterizó por
presentar valores altos de turbidez, E. coli, coliformes
totales, oxígeno disuelto y fosfatos. Chironomidae,
Ceratopogonidae, Tipulidae, Coenagrionidae,
Helicopsychidae, Hydroptilidae, y Philopotamidae
fueron algunas de las familias más fuertemente
asociadas a la temporada seca y a sus condiciones
ambientales. Por el contrario, Simuliidae, Baetidae,
Oligoneuriidae, Odontoceridae, y Lampyridae se
asociaron principalmente con la temporada de lluvias
(Fig. 7).
DISCUSIÓN
Los resultados del presente estudio resaltan la
variación de algunos parámetros físicos y químicos del
agua y en los patrones de diversidad alfa y beta de
insectos acuáticos entre la temporada seca y la
temporada de lluvias, sugiriendo una clara influencia
de las temporadas ambientales evaluadas sobre la
calidad del agua y la diversidad de insectos acuáticos
en las cuencas de estudio. En la temporada seca, se
encontraron mayores valores de conductividad
eléctrica, salinidad y sólidos totales, promovido por la
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Análisis de calidad del agua y patrones de diversidad de insectos acuáticos
Fig. 7. Análisis de Redundancia (RDA) de la relación entre las variables de la calidad del agua, la temporada ambiental
y las familias de insectos acuáticos.
reducción del caudal durante esta temporada, tal como
se han reportado en ríos tropicales (Hernández-Vargas
et al., 2020; Quesada-Alvarado et al., 2020; Escalona-
Domenech et al., 2022). En la temporada de lluvias
hubo mayores niveles de turbidez y fosfatos, lo cual se
puede deber al incremento de las precipitaciones que
aumentan e intensifican la escorrentía superficial,
arrastrando y filtrando sedimentos y nutrientes de la
superficie terrestre (Hernández-Vargas et al., 2020;
Mancilla-Villa et al., 2022).
Aunque en nuestro estudio no consideramos las
características de paisaje, en las cuencas de estudio
existe una intensa actividad agrícola y ganadera, que
incluso se extiende hasta las zonas ribereñas
(Martínez et al., 2013; Quiñones, 2018). Estas
actividades, combinadas con la escorrentía durante la
temporada de lluvias, facilitan el transporte de una
amplia gama de contaminantes y sedimentos,
incluidos fertilizantes agrícolas ricos en fosfatos y
nitratos, así como residuos orgánicos fecales del
ganado (Mwaijengo et al., 2020; Espinoza-Toledo,
Mendoza-Carranza, Castillo, Barba-Macías & Capps,
2021). En otros estudios (Odountan, de Bisthoven,
Koudenoukpo & Abou, 2019; Jerves-Cobo et al., 2020;
Mwaijengo et al., 2020) se ha demostrado cómo las
actividades agrícolas o ganaderas impactan
significativamente los ecosistemas acuáticos,
particularmente durante la temporada de lluvias,
provocando alteraciones en los parámetros físicos y
químicos del agua y en las comunidades biológicas. En
nuestro estudio no consideramos la influencia de las
zonas ribereñas, así como las características del
paisaje de cada sitio de estudio. Esta es una limitante
en nuestro análisis porque el área circundante de los
cuerpos de agua influye altamente en la calidad del
agua y en la biota acuática (Allen, 2004). Futuros
estudios en la zona deben considerar otras variables
para explicar la composición de la comunidad de
macroinvertebrados acuáticos en los ríos de estudio.
La abundancia de insectos acuáticos fue
significativamente más alta en la temporada seca con
respecto a la de lluvias. Durante la temporada seca se
colectaron diez mil organismos más que la temporada
de lluvias, en donde Chironomidae, Leptohyphidae,
Elmidae y Baetidae fueron las familias que
contribuyeron con un mayor número de individuos.
Las familias que reportamos durante época seca son
componentes prominentes de las comunidades de
insectos acuáticos en ambientes de agua dulce
durante períodos de menor disponibilidad de agua
(Santana, Silva, Pereira, Simião-Ferreira & Angelini,
2015; Quesada-Alvarado et al., 2020; Escalona-
Domenech et al., 2022; Fathi, Ebrahimi-Dorche,
Beyraghdar-Kashkooli, Stribling & Bruder, 2022). Las
familias Chironomidae y Baetidae son algunas de las
familias de insectos acuáticos más abundantes y
diversas, debido a una alta capacidad de colonización
y tolerancia a diferentes condiciones ambientales
(Ríos-Touma, Prat & Encalada, 2012; Santana et al.,
2015; Oviedo-Machado & Reinoso-Flórez, 2018).
Otro ejemplo son las familias de Ephemeroptera,
Trichoptera y Coleoptera, que fueron altamente
abundantes durante la temporada seca y
disminuyeron significativamente en la temporada de
lluvias, lo que indica que pueden estar supeditado a los
cambios en el régimen hidrológico (Juen, Nogueira,
Shimano, Vieira & Cabette, 2013; Schmitt, Siegloch, da
Silva, Lisboa & Petrucio, 2016). En época de lluvias
Simuliidae (Diptera), representó más del 40% de la
abundancia total de los insectos acuáticos colectados
durante la temporada de lluvias. Estos hallazgos
concuerdan con investigaciones previas que sugieren
que Simuliidae se beneficia del aumento del caudal y la
velocidad de la corriente (Ríos‐Touma, Encalada &
Prat, 2011; Astudillo, Novelo-Gutiérrez, Vázquez,
García-Franco & Ramírez, 2016). Esta familia posee
ventosas que les permiten aferrarse al sustrato y evitar
ser arrastrados por la corriente (Hamada, Oliveria,
Pepinelli & Ribeiro, 2014). Además, al ser organismos
filtradores, pueden aprovechar una alta variedad de
fuentes de alimento gracias al arrastre de materia
orgánica en la corriente (Pramual & Wongpakam,
2010).
Los patrones observados de diversidad alfa y beta
en las comunidades de insectos acuáticos entre la
temporada seca y la temporada de lluvias destacan las
implicaciones ecológicas de las variaciones
temporales del clima en la composición y estructura de
estas comunidades. En la temporada seca, la mayor
diversidad alfa sugiere que las condiciones
ambientales en esta temporada permiten una mayor
diversidad de familias. Este patrón es consistente con
estudios que señalan que la estabilidad y la
heterogeneidad del hábitat son factores clave en la
estructura de las comunidades acuáticas (Heino,
Muotka & Paavola, 2003; Astorga et al., 2014). La
menor turbulencia y erosión en la temporada seca
permite que los insectos acuáticos exploren y ocupen
de manera más eficiente los distintos recursos, como
sustratos y refugios, generando una mayor diversidad
y facilitando el establecimiento de taxones
especializados (Auquilla, Astorga & Jiménez-Otárola,
2006; Quesada-Alvarado et al., 2020). Además, en los
ríos tropicales, durante la temporada seca aumentan
los recursos de origen autóctono como alóctono
(Cortés-Guzmán, Alcocer & Cummins, 2021) lo cual
favorece la abundancia y diversidad de las
comunidades acuáticas durante este periodo (Leigh,
Burford, Sheldon & Bunn, 2010).
En términos de diversidad beta, el análisis reveló
una mayor contribución del recambio durante la
temporada seca (Baptista, Buss, Dorvillé & Nessimian,
2001). Este recambio podría estar relacionado con la
variabilidad en sustratos que permite que hayan más
microhábitats para las diferentes familias de
macroinvertebrados. Estudios han demostrado que la
heterogeneidad de hábitats es un factor determinante
en la diversidad beta de macroinvertebrados
10
Bol. Soc. Zool. Uruguay (2ª época). 2024. ISSN 2393-6940Vol. 33 (2): e33.2.3
GRAJALES-ANDICA et al.
acuáticos, impulsando el recambio de especies en
respuesta a la variación espacial (Al-Shami et al.,
2013; González-Trujillo, 2016; Astorga et al., 2014).
Esto sugiere que, en ecosistemas donde el flujo es
relativamente constante y los hábitats son menos
alterados, los insectos acuáticos encuentran
condiciones propicias para ocupar nichos específicos,
lo cual contribuye a una estructura de comunidades
diversas entre sitios (González-Trujillo & Donato-
Rondon, 2016).
Por el contrario, la temporada de lluvias mostró una
mayor contribución del anidamiento (62,7%), que
puede estar relacionada con el caudal, que aumenta el
nivel, velocidad de la corriente y sedimentos (Callisto &
Goulart, 2005; Jacobsen et al., 2008; González-Trujillo
& Alonso-Moreno, 2020). Además de lo anterior, las
condiciones de calidad del agua pudieron influir en la
diversidad de insectos acuáticos durante la temporada
de lluvias ya que se registraron los niveles más altos de
nitratos y fosfatos que pueden impactar a taxones
altamente sensibles (O'Callaghan, Jocqué & Kelly-
Quinn, 2015; Mwaijengo et al., 2020; Quesada-
Alvarado et al., 2020).
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue apoyado con financiamiento del
proyecto Conahcyt 318956 "Ecohidrología para la
sustentabilidad y gobernanza del agua y cuencas para
el bien común".
CONCLUSIONES
Este estudio ofrece conocimientos clave que
sugieren que las variaciones entre las diferentes
temporadas ambientales en las cuencas de los ríos
Cuitzmala y Purificación, desempeñan un papel
esencial en la diversidad de los ensamblajes de
insectos acuáticos, así como en los parámetros de la
calidad del agua. Se encontró que, durante la
temporada seca, las concentraciones de
conductividad, salinidad y solidos disueltos totales
fueron mayores, Además, se encontró una mayor
diversidad alfa y beta, con alto recambio, lo que
sugiere una estabilidad en los hábitats acuáticos que
permitió una mayor diversidad de insectos durante la
temporada seca. En contraste, la temporada de lluvias
presentó mayores niveles de turbidez, nitratos y
fosfatos, junto con una menor diversidad alfa y un
incremento del componente de anidamiento en la
diversidad beta, lo que indica una pérdida de especies
y una mayor homogeneización de las comunidades de
insectos acuáticos. Estos hallazgos sugieren que las
condiciones ambientales varían significativamente
entre temporadas y tienen un impacto notable en la
calidad del agua y en la estructura de las comunidades
de insectos acuáticos. Esto resalta la importancia de
considerar factores estacionales y características del
paisaje en estudios futuros para una comprensión más
completa de los ecosistemas acuáticos tropicales.
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Jeymmy Milena Walteros-Rodríguez
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