Boletín de la Sociedad Zoológica del Uruguay, 2025
Vol. 34 (1): e34.1.18
ISSN 2393-6940
https://journal.szu.org.uy
DOI: https://doi.org/10.26462/34.1.18
RESUMEN
Triatoma guasayana es un insecto triatomino vector de
Trypanosoma cruzi, agente etiológico de la enfermedad
de Chagas. Este trabajo busca evaluar los cambios en la
asimetría fluctuante (AF) de T. guasayana con polimorfis-
mo alar (Braquíptero-Macróptero) como indicador de
inestabilidad en el desarrollo con el fin de estimar posibles
condiciones ambientales estresantes durante su morfo-
génesis. Se trabaja bajo la hipótesis de que el ambiente
geográfico modifica la AF de cabezas, aunque ésta
influencia puede variar en mayor o menor manera según
la condición de braqui o macróptero. Se propone aquí,
evidenciar si el ambiente geográfico o la condición alar
son más fuertes en el desarrollo de asimetría fluctuante de
cabezas. Se encontró que, en este triatomino, el ambiente
de desarrollo como así también la condición alar (y posible
actividad de vuelo) influyen en el desarrollo de AF de la
conformación en cabezas. Machos y hembras evidencian
diferencias en la magnitud y sentido del cambio encontra-
do en cuanto a la AF. Los resultados obtenidos resultan de
importancia para comprender como el fenotipo de cabe-
zas puede evidenciar el grado de adaptación al ambiente
y su implicancia para el vuelo, en un triatomino vector de
una parasitosis humana.
Palabras clave: Triatominae, Asimetría Fluctuante,
morfometría geométrica, polimorfismo alar.
ABSTRACT
Fluctuating asymmetry in brachypterous and
macropterous triatomine insects from different geo-
graphic origins. Triatoma guasayana is a triatomine
insect vector of Trypanosoma cruzi, the etiological agent
of Chagas disease. This study aims to evaluate changes
in the fluctuating asymmetry (FA) of T. guasayana with
wing polymorphism (Brachypterous-Macropterous) as an
indicator of developmental instability, in order to estimate
possible stressful environmental conditions during its
morphogenesis. The work is based on the hypothesis that
the geographic environment modifies the FA of heads,
although this influence may vary to a greater or lesser
extent depending on the brachypterous or macropterous
condition. It is proposed here to determine whether the
geographic environment or the wing condition has a stron-
ger influence on the development of fluctuating asymme-
try in heads. It was found that, in this triatomine, both the
developmental environment and the wing condition (and
possibly flight activity) influence the increase in FA shape
of head. Males and females show differences in the mag-
nitude and direction of the changes observed in FA. The
results obtained allow us to understand how the head
phenotype can reflect the degree of adaptation to the
environment and its implications for flight in a triatomine
vector of a human parasitosis.
Keywords: Triatominae, Fluctuating asymmetry,
geometric morphometrics, wing polymorphism.
INTRODUCCIÓN
Los insectos triatominos son vectores del protozoa-
rio Trypanosoma cruzi (Chagas, 1909), el agente cau-
sal de la enfermedad de Chagas (Lent & Wygodzinsky,
1979). Si bien existen especies con mayor asociación
a los domicilios humanos y con mayor importancia
epidemiológica, otras actúan como potenciales vecto-
res, debido a que -aunque ocupan hábitats silvestres-
invaden frecuentemente las viviendas, sobre todo
cuando se han reducido o eliminado las poblaciones
del principal vector (Diotaiuti et al., 1995). Se plantea
que el vuelo es la principal forma de dispersión activa
Bol. Soc. Zool. Uruguay (2ª época). 2025. ISSN 2393-6940Vol. 34 (1): e34.1.18
ASIMETRÍA FLUCTUANTE EN INSECTOS TRIATOMINOS BRAQUÍPTEROS Y MACRÓPTEROS
DE DISTINTO ORIGEN GEOGRÁFICO
María Laura Hernández
Unidad Operativa de Vectores y Ambiente (UnOVE). Centro Nacional de Diagnóstico e Investigación en
Endemo-Epidemias. Administración Nacional de Laboratorios e Institutos de Salud Dr. Carlos Malbrán
(CeNDIE- ANLIS Malbrán). Santa María de Punilla, Córdoba, Argentina.
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Argentina.
Autor para correspondencia: marialaura.hernandez@gmail.com
Fecha de recepción: 27 de septiembre de 2024
Fecha de aceptación: 20 de febrero de 2025
.
2
HERNÁNDEZ
de triatominos, aunque Abrahan et al. (2011) registra-
ron que la caminata es una estrategia utilizada y sobre
todo en hembras que transportan huevos o en adultos
con buen estado nutricional, lo cual les imposibilitaría
volar. En Triatoma infestans (Klug, 1834), el principal
vector de T. cruzi en el cono sur de Latinoamérica, la
distancia media de vuelo es de 200 m (Schofield &
Matthews, 1985), aunque en campo han sido verifica-
dos vuelos de más de 1 km (Schweigmann et al.,
1988). Schofield et al. (1999) sugieren que la capaci-
dad de volar es una característica que puede ser pro-
gresivamente reducida en poblaciones domésticas de
T. infestans a través de simplificación genética. Por
otra parte, se ha evidenciado hipotrofia de músculos
torácicos en algunas poblaciones de esta especie
mantenidas por varias generaciones en laboratorio
(Soares, 1997). En Triatoma guasayana (Wygodzinsky
& Abalos, 1949) se describió recientemente la presen-
cia de poblaciones braquípteras por primera vez (Her-
nández et al., 2020) y se analizó la variación morfomé-
trica en cabezas de braqui y macrópteros, evidencián-
dose un fenotipo diferencial acorde a su potencial de
vuelo. Aunque se comprobó que la conformación de
cabezas cambia de acuerdo a la condición alar, no se
logró establecer cuan estable o estresante es el hábitat
donde se desarrolló cada morfotipo. En los insectos en
general, la falta de alas o su reducción se considera un
carácter ligado a la vida parasitaria como en las chin-
ches de cama (Cimicidae, Hemiptera) las pulgas (Sip-
honaptera) y los piojos (Phthiraptera), aunque también
se lo ha asociado con insectos que viven en ambientes
desérticos como ocurre en algunas especies de
Orthoptera, Blattodea Coleoptera y Hemiptera (Wag-
ner & Liebherr, 1992). La pérdida o reducción de alas
es más frecuente en hembras que en machos debido a
que, de esta forma se favorece la asignación de recur-
sos para la producción de huevos en hembras, mien-
tras que en machos la capacidad de vuelo se mantiene
para incrementar la búsqueda de pareja (Roff, 1990).
El polimorfismo alar puede significar una forma de
estrés durante el desarrollo que se reflejaría en dife-
rencias en la AF. Además, puede dejar al descubierto
adaptaciones de los insectos a diferentes condiciones
ambientales en donde su morfotipo es el más apto
(Zera & Denno, 1997).
La simetría de las estructuras biológicas se puede
definir como la repetición de partes en diferentes posi-
ciones y orientaciones entre sí. La mayoría de los ani-
males son bilateralmente simétricos, con lado izquier-
do y derecho que son imágenes especulares entre sí.
La asimetría es simplemente una desviación de esa
simetría. La asimetría fluctuante (AF) denota peque-
ñas diferencias entre los lados izquierdo y derecho
debido a imprecisiones aleatorias en los procesos de
desarrollo (Klingenberg, 2015). Un rasgo morfológico
que se expresa de determinada manera en determina-
do ambiente puede desviarse en mayor o menor medi-
da de su “fenotipo objetivo” (Nijhout & Davidowitz,
2003). Para un individuo, las desviaciones de un rasgo
del fenotipo objetivo que ocurren en los dos lados del
cuerpo generalmente serán diferentes y, por lo tanto,
darán lugar a un grado de asimetría. Este componente
aleatorio o residual de la asimetría es la asimetría fluc-
tuante (Palmer & Strobeck, 1986). Sobre la base de
estos antecedentes, surge el interrogante que busca
comprender si cada morfotipo alar es el resultado de
estar sometido a una presión o estrés ambiental dife-
rencial que se expresa en su fenotipo como asimetría.
Este trabajo busca resolver si los morfotipos alares se
asocian a diferencias en la estabilidad ambiental o
adaptación a condiciones diferenciales. Puntualmen-
te, ¿es el fenotipo de alas cortas más apto como resul-
tado de una adaptación a un ambiente más estable
donde el vuelo no es tan necesario? (¿lo cual se tradu-
ciría en reducción de sus alas y menor asimetría fluc-
tuante?). ¿Se encuentran los triatominos micrópteros
en un ambiente más estable, lo cual se verá reflejado
en una menor asimetría fluctuante? ¿Los rasgos fun-
cionalmente importantes y vitales como la cabeza
podrían conservar siempre la simetría, y no mostrar
variaciones importantes entre insectos con distintos
morfotipos alares?. Para dar luz a estos interrogantes,
este trabajo busca evaluar los cambios en la asimetría
fluctuante de Triatoma guasayana con diferente grado
de desarrollo alar (Braquíptero-Macróptero) como
indicador de inestabilidad en el desarrollo a fin de esti-
mar el grado de adaptación o estrés asociado al
ambiente del que provienen. A su vez, se trabaja bajo la
hipótesis de que el ambiente geográfico tiene también
una influencia en la asimetría de cabezas que incluso
puede ser mayor a la producida por la condición alar,
por lo que se propone aquí identificar si existe una
asociación entre la condición alar y la asimetría fluc-
tuante de cabezas teniendo en cuenta el ambiente
geográfico de donde provienen. Se espera que los
insectos voladores presenten una conformación más
simétrica (como adaptación a una actividad que posi-
blemente requiere precisión, como es el vuelo) en
relación a los insectos que pueden dispersarse cami-
nando, donde la simetría de la cabeza puede no ser tan
necesaria. Además, según la necesidad diferencial de
dispersión para los distintos sexos (búsqueda de pare-
ja, refugio, fuente de sangre), se espera que la AF
muestre diferencias según se trate de machos o hem-
bras. Se trabaja bajo la hipótesis de que la variación en
el morfotipo alar mostrará cambios en la simetría de
cabezas que pueden interpretarse como diferencias
en el grado de adaptación al ambiente de desarrollo y
su posible rol ligado al vuelo.
MATERIALES Y MÉTODOS
Insectos
Los insectos analizados para este estudio
corresponden a los utilizados en Hernández et al.
Bol. Soc. Zool. Uruguay (2ª época). 2025. ISSN 2393-6940Vol. 34 (1): e34.1.18
3Asimetría fluctuante y polimorfismo alar
(2020). El número de insectos en cada grupo y sexo se
detalla en la Tabla 1. Los dos grupos fueron definidos
según su condición alar: los insectos braquípteros
presentan alas que apenas sobrepasan la mitad del
abdomen y los macrópteros tienen alas que llegan o
sobrepasan el borde del abdomen (Fig. 1). El grupo de
insectos macrópteros cuenta con 31 individuos y
corresponden a colectas realizadas en la provincia de
La Rioja (Argentina) atraídos por la luz (Departamento
Castro Barros, entre octubre de 2012 y febrero de
2013) y en hábitats peridomésticos (Departamento
Independencia, octubre de 2009). Los insectos de
Castro Barros (localidad de Anillaco, 28°48′00′′S
66°56′00′′W; altitud 1325 msnm) se colectaron luego
de ser atraídos por la luz en domicilios rurales,
mientras que los del Departamento Independencia
corresponden a colectas en gallineros y corrales de
cabras cercanos a viviendas rurales. Los insectos
braquípteros totalizan 30 individuos que proceden de
Mataral (18°35′44“S / 65°08'58”W; Altitud 1750 msnm,
Departamento Cochabamba, Bolivia) y fueron criados
en laboratorio. Estos insectos fueron colectados como
ninfas de segundo o tercer estadio en un único
muestreo (enero de 2013) y llevados al laboratorio
para su cría (hasta tercera generación). El sitio de
recolección correspondió a matorrales bajos con
predominancia de bromelias. En una sola oportunidad
la colecta se realizó entre bromelias y rocas, asociadas
a roedores. En este sitio de muestreo sólo se
registraron individuos braquípteros y hasta el
momento es el único registro de presencia de T.
guasayana con esta condición alar. En el laboratorio,
fueron criados en condiciones controladas de
temperatura, humedad y fotoperíodo (25-30 °C, 50-
60% HR y un fotoperíodo de 12:12) y se alimentaron
con gallinas o ratones cada 7 días. Cabe aclarar que
durante la cría toda la descendencia fue braquíptera.
Morfometría geométrica
Cabezas: Las cabezas fueron cortadas a la altura
del collar y montadas en un alfiler adherido a un
soporte metálico. Se tomaron fotografías de la
superficie ventral de las cabezas con ayuda de un
estereoscopio (10X) y una cámara digital Kodak C613
(6.2 MP). Se marcaron 5 landmarks tipo II (Bookstein,
1992) en cada fotografía (Fig. 2). Los landmarks fueron
tomados dos veces (dos digitalizaciones) en cada lado
(derecho e izquierdo) como es requerido para los
análisis de asimetría.
Asimetría del tamaño y la conformación: Para
cuantificar el efecto de la longitud alar en la simetría de
T. guasayana. Se aplicó un ANOVA teniendo en cuenta
la varianza residual debido al error de digitalización. En
base a esto se realizó un ANOVA mixto de dos vías
para el tamaño (Palmer y Strobeck, 1986) y un ANOVA
de Procrustes para la conformación (Klingenberg et al.,
1998). Ambos ANOVA produjeron una estimación de la
asimetría direccional (DA) y de la asimetría no direccio-
nal (NDA) y su significación estadística en relación con
la varianza residual (el error de medición). Dos asime-
trías diferentes podrían producir NDA: antisimetría o
asimetría fluctuante (FA). Para discriminar entre estas
dos formas de NDA, se examinó la distribución de dife-
rencias con signo (tamaño, forma) para determinar su
compatibilidad con una distribución normal. Tanto para
el tamaño como para la forma, se utilizaron elementos
de ANOVA como los cuadrados medios (MS) y la suma
de cuadrados (SS), así como las puntuaciones indivi-
duales, para evaluar la intensidad de la asimetría
observada (Klingenberg & McIntyre, 1998; Klingen-
berg et al., 2002). En base a esto y siguiendo a Palmer
(1994) "individuo" se identificó como un factor aleatorio
que representa la variación individual en tamaño o
forma, "lado" como un factor fijo que puede considerar-
se como una medida de DA, la interacción lado x indivi-
duo puede interpretarse como una medida de FA y la
varianza entre mediciones replicadas se identificó
como una estimación del error de medición.
Clasificación e interpretación del efecto de la
geografía
K-means
Para comparar rasgos morfológicos de individuos
micrópteros y macrópteros, se decidió utilizar como
técnica de clasificación ciega (no supervisadas) el
algoritmo K-means. Se espera que la técnica K-means
muestre la principal agrupación natural de datos de
alta dimensionalidad (Pérez-Ortega et al., 2020). En
nuestro caso, en la hipótesis de cambios morfológicos
directamente asociados con el morfotipo alar, el resul-
tado esperado de este análisis sugerirá dos grupos
principales, cuyo contenido correspondería a la etique-
ta conocida de cada individuo (macro y braquíptero).
Debido a que las muestras corresponden a 3 sitios
geográficos, este resultado esperado podría verse
modificado por la interferencia de la subdivisión espa-
cial geográfica de nuestra muestra total. El algoritmo
K-means se seleccionó como técnica de clasificación
no supervisada no solo para verificar la clasificación
individual entre K grupos sino también porque este
algoritmo puede sugerir el número óptimo de grupos.
En nuestro material, si la geografía fuera el principal
factor influyente, el k óptimo sería 3 (dos localidades
con insectos macrópteros y una con insectos braquíp-
teros), en lugar de un k=2. Otro argumento para obser-
var la influencia de la distribución geográfica en la sepa-
ración o diferenciación de los grupos será la compara-
ción de las disparidades métricas entre los grupos
macro y braquípteros. Se espera que la variación mor-
fométrica en la conformación resulte mayor en una
muestra que reuniera las dos localidades (macrópte-
ros) que en una única localidad (braquípteros). La
mayor disparidad métrica en muestras macrópteras y
un k>2 evidenciaría una diferencia en AF y divergencia
Bol. Soc. Zool. Uruguay (2ª época). 2025. ISSN 2393-6940Vol. 34 (1): e34.1.18
HERNÁNDEZ
morfológica debido al origen geográfico o ambiental
más que a su morfotipo alar.
Disparidad métrica
El índice de disparidad métrica (MD) determinó la
variación de la conformación en cabezas. Este índice
proporciona un valor único que mide la variabilidad en
la conformación de una muestra y se basa en las
distancias euclidianas de cada configuración en
relación con el consenso (Zelditch et al., 2014). La
significancia de las posibles diferencias en la
disparidad métrica entre poblaciones se obtuvo
mediante estadística basada en bootstraps y utilizando
la prueba F de igualdad de varianzas.
Software usado y análisis estadístico
Se utilizó el software XYOM (http://xyom.io,
Dujardin y Dujardin, 2019) tanto para el procesamiento
de datos como para la obtención de resultados. XYOM
fue usado para la digitalización de landmarks, el
análisis generalizado de Procrustes, asimetría del
tamaño y conformación, clasificación mediante
análisis de componentes principales, disparidad
métrica y K-means.
RESULTADOS
Asimetría fluctuante (AF) en los grupos con
distinto morfotipo alar
El error asociado a los datos se midió en todos los
grupos estudiados. Los resultados del ANOVA de
Procrustes indican que los valores de MS
correspondientes a la asimetría fluctuante de la
conformación (ind*side) exceden los valores de MS del
error, lo que indica que los errores de medición son
mínimos para los datos. Los resultados muestran que
ambos grupos presentaron niveles significativos de
asimetría fluctuante de la conformación, tanto para
machos como para hembras. En cuanto a la AF del
tamaño, no resultó significativa ni en macrópteros ni en
braquípteros, como lo indica el ANOVA, en la
interacción side *individual (Tabla 1). La Figura 3
muestra que en insectos braquípteros la hembra es la
que presenta una significativa reducción de la
asimetría fluctuante de cabezas, mientras que en
macrópteros es el macho el que evidencia una menor
asimetría. Los machos braquípteros son los que
muestran mayor AF en comparación con las hembras
del mismo morfotipo. En cuanto a macrópteros, lo que
ocurre es en sentido inverso, quienes muestran mayor
AF son las hembras en comparación con los machos
de igual morfotipo alar.
4
Fig. 1. Triatoma guasayana. A, braquíptero, B, macróptero.
Bol. Soc. Zool. Uruguay (2ª época). 2025. ISSN 2393-6940Vol. 34 (1): e34.1.18
5Asimetría fluctuante y polimorfismo alar
Clasificación K-means en base a Asimetría
Fluctuante de tamaño y conformación
La asimetría fluctuante de la conformación de
cabezas clasificó mejor los grupos macro y
micrópteros de T. guasayana en comparación con la
clasificación basada en el tamaño. Este resultado fue
más evidente en hembras en relación a machos. El
algoritmo k-means permitió la identificación de los
morfotipos alares con un porcentaje de 45% en
machos y 38 % en hembras basándose en los valores
de asimetría fluctuante del tamaño (K=3). La
clasificación según la asimetría fluctuante de la
conformación, clasificó correctamente un 50% de los
machos y 71.4% de hembras con un valor de K=3 para
ambos sexos.
Disparidad métrica (DM) de macrópteros vs
micrópteros
La varianza de la conformación de cabezas (DM)
resultó significativamente diferente entre macro y
braquípteros para machos (DM macrópteros:
0.000324, braquípteros: 0.000480, p<0.05, F=0.95)
pero no en las hembras (DM macrópteros: 0.000359,
braquípteros: 0.000351, p>0.05, F=0.65).
DISCUSIÓN
Nuestros resultados muestran que el desarrollo de
asimetría fluctuante se relaciona tanto con la geografía
como con el morfotipo alar y su posible estrategia de
dispersión. A su vez, dentro de cada morfotipo, machos
y hembras responden de manera diferente mostrando
Fig. 2. Vista ventral de la cabeza de T. guasayana con los 5 puntos de referencia (landmarks tipo II) tomados en la mitad derecha
e izquierda de la cabeza. Los números indican el orden en que fueron tomados los puntos.
Bol. Soc. Zool. Uruguay (2ª época). 2025. ISSN 2393-6940Vol. 34 (1): e34.1.18
HERNÁNDEZ
variaciones en la AF en distintos sentidos para cada
condición alar. Sobre la base de resultados anteriores
sabemos que estos polimorfismos no solo se refieren
al tamaño de las alas sino a cambios ya registrados
previamente en tamaño y conformación de cabezas
(Hernández et al., 2020).
Este estudio permite comparar el grado de
inestabilidad de desarrollo y su relación con el
morfotipo alar/ambiente en el que se desarrolló cada
insecto. Nuestros resultados sugieren que no existe
una relación directa entre morfotipo alar y mayor AF o
viceversa, lo que ocurre es que cada sexo se ve
influenciado diferente en cada ambiente y eso se ve
reflejado por diferencias en la asimetría de cabezas.
En los resultados observados, según el algoritmo k-
means para tamaño y conformación, la clasificación de
grupos evidenció un k=3 (y no k=2) como se esperaría
encontrar si los morfotipos tuvieran mayor influencia
en la clasificación según la asimetría fluctuante. Estos
resultados sugieren que la variación según geografía o
variaciones ambientales pueden estar jugando un rol
más importante que el polimorfismo alar en la
diferenciación o variación morfológica de grupos. Por
otro lado, si la influencia ambiental/geográfica fuera la
única causa de la diferenciación en cuanto a la AF de
los grupos, el grupo de macrópteros (el cual se
compone de muestras de dos localidades) hubiera
resultado con mayor disparidad métrica que el grupo
de braquípteros, y eso no ocurrió. Los resultados
observados permiten pensar que las AF encontradas
en los morfotipos alares corresponden tanto al efecto
de la geografía como de su fenotipo alar.
En braquípteros los machos resultaron ser los más
asimétricos y en macrópteros las hembras resultaron
6
Tabla 1. ANOVA de dos vías mixto y de Procrustes para dividir en cuadrados medios direccional (MS lado), no direccional (MS
lado*individuo) de tamaño y conformación de cabezas de adultos de T. guasayana braquípteros (BRAQUI) y macrópteros (MACRO). H:
hembras, M: machos.
-2 -3
Condición alar Sexo Número de insectos Tamaño (x10 ) Conformación (x10 )
MS lado MS lado x individuo ME MS lado MS lado x individuo ME
BRAQUI H 14 44.662 0.162 4.552 0.165 0.047*** 0.016
M 16 2.208 0.172 1.454 0.201 0.066*** 0.016
H 7 50.420 0.047 1.031 0.186 0.064*** 0.016
MACRO M 24 0.741 0.105 0.560 0.172 0.043*** 0.019
Fig. 3. Variación de la asimetría fluctuante de la conformación para cada morfotipo (braqui y macróptero) para ambos sexos.
Los valores corresponden a los cuadrados medios de lado x individuo.
Bol. Soc. Zool. Uruguay (2ª época). 2025. ISSN 2393-6940Vol. 34 (1): e34.1.18
las más asimétricas. La asimetría parece tener bases
más bien relacionadas a la forma de encontrar el
alimento y el estrés asociado a esa búsqueda. En
insectos braquípteros, quienes no utilizan el vuelo para
la búsqueda de alimento y pareja (alas cortas, cabezas
compatibles con menor potencial de vuelo) las
hembras serían las que sufren menos ests
(ambiente más estable para las hembras). En el caso
de insectos macrópteros, donde el vuelo interviene en
la búsqueda de alimento y pareja, las hembras son las
que sufren mayor estrés y muestra AF más elevada.
Esta mayor AF de la conformación para hembras
puede estar relacionada con un trade off entre
reproducción y vuelo, en donde la actividad de vuelo se
ve minimizada, priorizando la energía para actividades
relacionadas con la producción de huevos (Rankin &
Burchsted, 1992). La relación negativa entre una
mayor AF y un menor potencial o agilidad de vuelo fue
reportado en otros triatominos (Soares et al., 1996) y
Odonatos (Beck & Pruitt-Jones, 2002). Se esperaba
aquí, que, en el ambiente asociado a braquípteros,
posiblemente más estable (sin la posibilidad de vuelo o
con la posibilidad de vuelo restringida), los insectos
tengan menos estrés y su AF sea menor que en los
macrópteros (eso ocurrió solo para las hembras).
Estos resultados pueden sugerir: i) que, si existiera la
posibilidad de dispersión por vuelos cortos o caminata,
posiblemente ésta podría ocurrir mayormente en
hembras y ii) que podría no existir un trade off entre
reproducción y dispersión evidenciándose de esta
forma en hembras más simétricas. En T. guasayana
macrópteros los machos resultaron más simétricos por
lo que podríamos pensar que su simetría se relaciona a
una mayor probabilidad y/o agilidad de vuelo en
relación a hembras.
Se observa que la condición alar no tiene mayor
influencia en la presencia de mayor o menor AF en los
grupos, sino que la geografía y el ambiente de
desarrollo puede jugar un rol fundamental en la
inestabilidad del desarrollo. Rodríguez y Ávila (2015)
encontraron en Odonatos diferencias en los niveles de
asimetría entre especies y entre regiones, las cuales
podrían ser causa de inestabilidad en el desarrollo,
estrés ambiental y reflejarse directamente en procesos
como la selección de la pareja, la agilidad y la
maniobrabilidad durante el vuelo.
En este sentido, Vilaseca et al. (2022) encontraron
en T. infestans que la combinación de características
ambientales como temperatura, humedad relativa del
ambiente, preferencia de la fuente de alimentación,
características de los hábitats peridomésticos son los
principales factores que influyen en el desarrollo de AF.
Este trabajo presenta por primera vez el análisis de
la AF en insectos triatominos con distinto morfotipo
alar. Los resultados obtenidos resultan de importancia
para comprender como el fenotipo de las cabezas
puede evidenciar el grado de adaptación al ambiente y
su implicancia para el vuelo, en un triatomino vector de
una parasitosis humana. El trabajo con insectos
provenientes de hábitats naturales, puede presentar
ciertas limitaciones relativas a las condiciones
ambientales, diferencias en los muestreos, número de
insectos o agrupamiento de éstos para los análisis.
Aún así, consideramos que los resultados obtenidos
con T. guasayana de poblaciones naturales permiten
comprender los cambios en las asimetrías, con una
perspectiva realista, interpretando lo obtenido sobre la
base de la inestabilidad en el desarrollo.
CONCLUSIONES
Este trabajo evidencia la presencia de inestabilidad
del desarrollo y diferencias en la AF de la conformación
en los grupos macro y braquípteros de Triatoma
guasayana. Se encontró que, en este triatomino, el
ambiente de desarrollo como así también la condición
alar (y posible actividad de vuelo) influirían en el
desarrollo de AF de la conformación en cabezas.
Machos y hembras evidencian diferencias en la
magnitud y sentido del cambio encontrado en cuanto a
la AF. El seguimiento de la AF puede ser útil para
detectar condiciones ambientales estresantes durante
el desarrollo en poblaciones con morfotipos
diferenciados. Nuevos análisis integrando los
resultados obtenidos con morfometría de alas,
pronotos y antenas, como así también con mayor
número de poblaciones podrían ayudar con la
interpretación del desarrollo de asimetrías y sus
consecuencias.
AGRADECIMIENTOS
A los pobladores de los Departamentos
Independencia y Castro Barros (La Rioja), por su
colaboración en la colecta de los insectos. Al personal
técnico del Centro Regional de Investigaciones
Científicas y Tecnológicas de La Rioja (CRILAR-
CONICET) por la ayuda en la conservación de los
ejemplares utilizados. A J. Espinoza, M. Bustamante-
Gómez y D. Gorla por los ejemplares braquípteros.
Este trabajo recibió financiamiento del Consejo
Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas de
Argentina (CONICET).
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Abrahan, L.B., Gorla, D.E., & Catalá, S.S. (2011).
Dispersal of Triatoma infestans and other
Triatominae species in the arid Chaco of
Argentina: flying, walking, or passive carriage?
The importance of walking females. Memórias
do Instituto Oswaldo Cruz, 106(2), 232-239.
https://doi.org/10.1590/s0074-02762011000
200019
Beck, M.L., & Pruett-Jones, S. (2002). Fluctuating
asymmetry, sexual selection, and survivorship
7Asimetría fluctuante y polimorfismo alar
Bol. Soc. Zool. Uruguay (2ª época). 2025. ISSN 2393-6940Vol. 34 (1): e34.1.18
in male dark-winged damselflies. Ethology,
108(9), 779-791. https:// doi.org/10.1046/j.1439
-0310.2002.00814.x
Bookstein, F.L. (1992). Morphometric Tools for
Landmark data: Geometry and Biology.
Cambridge University Press.
Davidowitz, G., D'Amico, L.J., & Nijhout, H.F. (2003).
Critical weight in the development of insect body
size. Evolution and Development, 5(2), 188-
197. doi: 10.1046/j.1525-142x.2003.03026.x.
PMID: 12622736
Diotaiuti, L., Paula, O. R. D., Lima Falcão, P., & Pinto
Dias, J. C. (1995). Avaliação do programa de
controle vetorial da doença de Chagas em
Minas Gerais, Brasil, com referência especial
ao Triatoma sordida. Boletín de la Oficina
Sanitaria Panamericana, 118(3), 211-219.
Dujardin, S., & Dujardin, J.P. (2019). Geometric
morphometrics in the cloud. Infection, Genetics
and Evolution, 70, 189-196. https://doi.org/10.
1016/j.meegid.2019.02.018
Hernández, M.L., Espinoza, J., Gomez, M., & Gorla, D.
(2020). Morphological changes associated with
brachyp t erous Tri a toma g u asayana
(Hemiptera, Reduviidae) and their relationship
with flight. International Journal of Tropical
Insect Science, 40(2), 413-421. https://doi. org/
10.1007/s42690-019-00092-9
Klingenberg, C.P. (2015). Analyzing Fluctuating
Asymmetry with Geometric Morphometrics:
Concepts, Methods, and Applications.
Symmetry, 7, 843-934. https://doi.org/10.3390/
sym7020843
Klingenberg, C.P., McIntyre, G.S., & Zaklan, S.D.
(1998). Left-right asymmetry of fly wings and the
evolution of body axes. Proceedings of the
Royal Society of London. Series B: Biological
Sciences, 265(1402), 1255-1259. http://doi.org/
10.1098/rspb.1998.0427
Klingenberg, C.P., Barluenga, M., & Meyer, A. (2002).
Shape analysis of symmetric structures:
quantifying variation among individuals and
asymmetry. Evolution, 56(10), 1909-1920.
https://doi.org/10.1111/j.0014-3820.2002.tb00
117.x
Lent, H., & Wygodzinsky, P. (1979). Revision of the
Triatominae (Hemiptera, Reduviidae), and their
significance as vectors of Chagas disease.
Bulletin of the American Museum of Natural
History, 163, 408.
Nijhout, H.F., & Davidowitz, G. (2003). Developmental
perspectives on phenotypic variation,
canalization, and fluctuating asymmetry.
Developmental instability: causes and
consequences, 3-13.
Palmer, A.R. (1994). Fluctuating asymmetry analyses:
a primer. In Developmental instability: its origins
and evolutionary implications: proceedings of
the international conference on developmental
instability: its origins and evolutionary implica-
tions, Tempe, Arizona, 14-15 June 1993 (pp.
335-364). Dordrecht: Springer Netherlands.
Palmer, A. R., & Strobeck, C. (1986). Fluctuating
asymmetry: measurement, analysis, patterns.
Annual review of Ecology and Systematics, 391-
421. https://doi.org/10.1146/annurev. es.17.
110186.002135
Pérez-Ortega, J., Almanza-Ortega, N. N., Vega-
Villalobos, A., Pazos-Rangel, R., Zavala-Díaz,
C., & Martínez-Rebollar, A. (2020). The K-
means algorithm evolution. Introduction to data
science and machine learning, 69-90.
Rankin, M. A., & Burchsted, J.C.A. (1992). The cost of
migration in insects. Annual Review of
Entomology, 37, 533-559.
Rodríguez, M.H., & Ávila, D.D. (2015). Diferencias
interespecíficas y geográficas en los niveles de
asimetría fluctuante en las alas de Erythrodiplax
umbrata, Macrothemis celeno y Pantala
flavescens (Odonata: Libellulidae). Poeyana,
501, 8-19.
Roff, D. (1990). The Evolution of Flightlessness in
Insects. Ecological Monographs, 60, 389-421.
https://doi.org/10.2307/1943013.
Schofield, C.J., Diotaiuti, L., & Dujardin, J.P. (1999).
The process of domestication in Triatominae.
Mem Inst Oswaldo Cruz, 94, 375-378.
Schofield, C.J., & Matthews, J.N. (1985). Theoretical
approach to active dispersal and colonization of
houses by Triatoma infestans. The Journal of
Tropical Medicine and Hygiene, 88(3), 211-222.
Schweigmann, N., Vallvé, S., Muscio, O., Ghillini, M.,
Alberti, A., & Wisnivesky-Colli, C., (1988).
Dispersal flight by Triatoma infestans in an arid
area of Argentina. Medical and Veterinary
Entomology, 2(4), 401-404. doi: 10.1111/j.1365-
2915.1988.tb00215.x. PMID: 2980200
Soares, R.P.P. (1997). Aspectos Biológicos e
Morfológicos Relacionados a Atividade de Vôo
das Principais Espécies Vetoras da Doença de
Chagas no Brasil, Tese, UFMG, Belo Horizonte,
Brasil, 94 pp.
Soares, R.P.P., Dujardin, J.P, Schofield, C.J., &
Diotaiuti, L. (1996). Wing symmetry and flight
activity- fdi010007847- Memorias do Instituto
Oswaldo Cruz, 1996, 91, p. 143 ISSN 0074-
0276.Vilaseca, C., Pinto, C.F., Órdenes-
Claveria, R., Laroze, D., Méndez, M.A., &
Benítez, H.A. (2022). Insect Fluctuating
Asymmetry: An Example in Bolivian
Peridomestic Populations of Triatoma infestans
(Klug, 1834) (Hemiptera: Reduviidae).
Symmetry, 14, 526. https://doi.org/10.3390/
sym14030526
Waddington, C.H. (1942). Canalization of development
and the inheritance of acquired characters.
8
HERNÁNDEZ
Bol. Soc. Zool. Uruguay (2ª época). 2025. ISSN 2393-6940Vol. 34 (1): e34.1.18
Nature, 150, 563- 565.
Waddington, C.H. (1957). The strategy of the genes.
London: George Allen and Unwin.
Wagner, D.L., & Liebherr, J.K. (1992). Flightlessness in
insects. Trends in ecology & evolution, 7(7),
216-220.
Zakharaov, V.M. (1992). Population phenogenetics:
analysis of developmental stability in natural
populations. Acta Zoologica Fennica, 191, 7-30.
Zelditch, M.L., Swiderski, D.L., & Sheets, H.D. (2014).
Geometric Morphometrics for Biologists: A
Primer, 2a ed. Academic Press https://books.
google.at/books?id=5DLZ4lALRTEC
Zera, A.J., & Denno, R.F. (1997-9. Physiology and
ecology of dispersal polymorphism in insects.
Annual Review of Entomology, 42, 207-30. doi:
10.1146/annurev.ento.42.1.207. PMID: 15012
313
Editoras de Sección:
Anita Aisenberg, Macarena González,
Carolina Rojas-Buffet
9Asimetría fluctuante y polimorfismo alar
Bol. Soc. Zool. Uruguay (2ª época). 2025. ISSN 2393-6940Vol. 34 (1): e34.1.18